Dans cette Terre existe un monde souterrain inconnu, le monde intérieur. Dans le monde, il y a des braves qui se battent avec de grandes araignées, et ils sont appelés Spider Riders. Selon son journal grand-père, un garçon, Hunter Steel voyage autour. Pendant ce temps, il entre dans le monde intérieur d'une pyramide. Là, la guerre entre l'équipe d'insectes qui vise à conquérir le monde intérieur et les araignées continue. Oracle, le juste du monde intérieur, appelle Hunter parce qu'il pense que Hunter sera le messie du monde. Cependant, les pouvoirs d'Oracle sont scellés par Mantid qui est la règle de l'Insecter. Pour la paix du monde intérieur, il doit trouver quatre clés scellées d'Oracle pour récupérer le pouvoir d'Oracle. Hunter demande à Spider Shadow, une grande araignée choisie par Oracle, de devenir membre de Spider Riders pour lutter contre les ennemis.